Años después de los aterradores sucesos de Jeepers Creepers 3, la leyenda del Creeper se ha convertido en un mito rumoreado, hasta que un grupo de exploradores urbanos se topa con algo que nunca debieron encontrar.Ethan Carter, un audaz documentalista, se embarca con su equipo en la investigación de inquietantes desapariciones relacionadas con una entidad alada desconocida. Su viaje los lleva a un pueblo olvidado en lo profundo del Medio Oeste, donde descubren el viejo granero de Taggart, el último campo de batalla conocido del Creeper. Pero lo que no saben es que el ciclo de alimentación del monstruo ha comenzado de nuevo, y esta vez es más poderoso, astuto y letal que nunca.

Al caer la noche, el Creeper comienza su cacería, eliminando a los exploradores uno por uno, utilizando nuevas y aterradoras técnicas de caza. Sin salida y con el peligro acechando en cada sombra, el equipo debe desentrañar las pistas ocultas dejadas por los supervivientes del pasado; pistas que podrían ser la clave para detener a la criatura de una vez por todas.Mientras tanto, un misterioso extraño llega con información impactante sobre el verdadero origen del Creeper. Afirma haber descubierto la manera de acabar con la pesadilla para siempre, pero el precio de la victoria podría ser más aterrador que la muerte misma.